Timur Bekmambetov lahir pada 25 Juni 1961 di Guryev, Uni Soviet (sekarang Atyrau, Kazakhstan). Ayahnya, Nuruakhit Bekmambetov, adalah seorang manajer di perusahaan energi Guryev, sementara ibunya, Mira Bogoslavskaya, adalah seorang jurnalis. Ia dibesarkan di tepi sungai Ural di Kazakhstan, di tengah suasana budaya dan seni.

Pada tahun 1978, saat berusia 17 tahun, ia pindah ke Moskow. Di sana, ia belajar di Institut Energi Moskow dari 1978-1980, namun lebih tertarik pada seni dan film. Ia kemudian meninggalkan sekolah dan bergabung dengan komunitas seni bersama tokoh seperti Anatoli Zverev dan Oskar Rabin.

Antara 1982-1987, ia belajar melukis di Institut Seni Teater Tashkent, dan lulus sebagai seniman teater dan film. Setelah itu, ia menjalani wajib militer di Angkatan Darat Merah selama 1987-1988 di dekat Ashkhabad, Turkmenistan. Ia kemudian bekerja sebagai desainer latar di Teater Drama 'Ilkhom' dan di Uzbek Film Studio.

Sejak 1989, Bekmambetov mulai menyutradarai iklan komersial. Pada 1992, debut sebagai sutradara dan penulis dengan film Peshavarskiy vals (1994), tentang perang Soviet di Afghanistan yang meraih penghargaan di berbagai festival Eropa. Ia memproduksi 18 iklan untuk bank Imperial dan dinobatkan sebagai sutradara muda terbaik tahun 1997 oleh Akademi Film Rusia.

Puncak karirnya datang dengan keberhasilan franchise vampir Nochnoy dozor (2004) dan Dnevnoy dozor (2006), yang ia sutradarai dari 2003-2005. Film ini menjadi blockbuster internasional dan memperoleh banyak penghargaan. Ia juga menggarap sekuel Twilight Watch yang dirilis 2009 dan mengalihkan karirnya ke Hollywood sejak 2005, menghasilkan film seperti Wanted (2008) dan 9 (2009).

Kembali ke Rusia, ia sukses menyutradarai Ironiya sudby. Prodolzhenie (2007), komedi romantis yang mengangkat nostalgia era Soviet dan sukses secara komersial. Ia dikenal sebagai sutradara dengan narasi padat, penuh detail menyeramkan, pace cepat, dan twist tak terduga yang menantang penonton berpengalaman.